De Oude Kerk heeft twee monumentale orgels, en herbergt een klein Italiaans orgel en een kistorgel, die allen tijdens concerten en kerkdiensten te horen zijn. Aan de westzijde neemt het indrukwekkende, pas gerestaureerde Vater-Müller-orgel (1726/1742) een prominente plaats in. Het orgel dankt zijn naam aan de orgelbouwers Christian Vater en Johann Caspar Müller.
De Oude Kerk kent een lange orgeltraditie. Al in de 15e eeuw hing tegen de westwand van het schip (de torenmuur) een orgel. In 1539 kwam er een nieuw instrument. Op dat orgel speelde de beroemde componist Jan Pieterszoon Sweelinck tussen 1577 en 1621. Het zou, met enkele aanpassingen en verbouwingen, blijven bestaan tot 1724. In dat jaar gaven de kerkmeesters van de Oude Kerk aan de orgelbouwer Christian Vater de opdracht een nieuw orgel te bouwen. Kort na de voltooiing van het Vater-orgel begon de kerktoren ernstige tekenen van verzakking te vertonen. Wegens instortingsgevaar moest het gehele orgel worden gedemonteerd. Nadat de fundering van de toren was hersteld, ontving Johann Caspar Müller de opdracht het orgel te herplaatsen, waarbij het orgel op enkele punten werd veranderd. In 1870 vond een belangrijke en omvangrijke restauratie plaats. De kwaliteit van het toen geleverde werk door de firma J. Bätz & Co. (C.G.F. Witte) was van zo hoge kwaliteit dat in de twintigste eeuw een strijd ontstond tussen experts over hoe het orgel opnieuw gerestaureerd moest worden: naar de situatie van de begin 18e- of eind 19e- eeuw. Het gevolg hiervan was dat het orgel lange tijd moest wachten op een nieuwe restauratie, die uiteindelijk in de jaren 2015-2019 is uitgevoerd, door de firma Reil te Heerde. Het Vater-Müllerorgel geniet tot op de dag van vandaag een hoog aanzien, en werd onlangs, op 11 en 12 mei 2019, weer in gebruik genomen.